Шереметјево је првобитно грађен као главни аеродром Ратног ваздухопловства Совјетске армије – Шереметјевски, али је касније променио име и постао цивилни аеродром. То се догодило на иницијативу лидера СССР Никите Хрушчова, који је после посете Великој Британији 1956. године био импресиониран лондонским аеродромом Хитроу.
Према речима савременика, Хрушчов је био толико задивљен размерама Хитроуа да је, по повратку у СССР и изласку из авиона на аеродрому Шереметјево, погледао празан простор са речима: „Време је да се овде изгради такав аеродром”.
Рођендан аеродрома Шереметјево сматра се 11. август 1959. године: тада је ту слетео први авион Ту-104 са путницима из Лењинграда. Са Шереметјева је 1. јуна 1960. изведен први међународни лет из Москве за Берлин, а годину дана касније одатле су летели чартер летови за Кубу, Мексико, Аустралију, Аргентину, Канаду и САД. До 1970. године Шереметјево је био највећи аеродром у СССР-у. Током деценија, аеродром је добио нове терминале (укупно шест) и постао највећи аеродром у Русији у смислу путничког и карго саобраћаја.
Године 2018. одлучено је да Шереметјево назову у част песника Александра Пушкина и сада аеродром носи његово име. Шереметјево је 2019. и 2020. године препознат као најбољи по квалитету услуге међу највећим аеродромима у Европи са прометом путника од преко 40 милиона људи.